T. BUI - L’IMAGERIE DE DIFFUSION CEREBRALE EN PEDIATRIE

Trois axes ne suffisent pas à ce calcul : au moins 6 axes de mesure non colinéaires sont nécessaires grâce à des propriétés de symétrie de l’ellipsoïde. Une 7è mesure est effectuée avec bª0. Une diagonalisation permet de passer du système défini par les 6 axes de mesure vers un système défini par les trois vecteurs propres (donnant la direction des trois axes principaux) et les trois valeurs propres (donnant le coefficient de diffusion le long de ces trois axes) de l’ellipsoïde. La direction du vecteur propre principal donne la direction de la diffusion maximale, en pratique, la direction des fibres de SB.
La trace du tenseur correspond à la moyenne des valeurs propres.
La fraction d’anisotropie (FA) est le paramètre le plus couramment utilisé et le plus représentatif de l’anisotropie. Elle est définie comme le rapport de la composante anisotropique du tenseur de diffusion sur le tenseur de diffusion global. La FA est comprise entre 0 et 1. Plus la diffusion est anisotropique, plus la FA est proche de 1. La FA n’est pas influencée par le choix des valeurs de b
Les séquences de diffusion :
Les images de diffusion sont acquises en echoplanar avec une durée d’acquisition très brève, permettant de réduire les artéfacts de mouvement. Les inconvénients sont une résolution spatiale faible, un rapport signal-sur-bruit (RSB) relativement bas, des distortions géométriques et des artéfacts de susceptibilité magnétique au niveau de la base du crâne et des sinus, limitant l’étude de la fosse postérieure près des rochers et des lobes temporaux et frontaux. Enfin, les séquences d’échoplanar sont relativement bruyantes. Cependant, c’est la séquence la plus utilisée en pédiatrie en raison du facteur temps très court
Les paramètres :
Fœtus : TR/TE : 3340/88 ms, angle de 90°, 2 valeurs de b : 0-700 s/mm2, matrice 95x256 extrapolée 256x256, FOV 280x280 mm, 6 axes, 5mm épaisseur, gap 1 mm ;
22 coupes en 53 s.
Enfant : TR/TE : 4833/81, angle 90° ; SPIR, matrice 128x256, FOV 230x230 mm, 6 axes, 5 valeurs de b entre 0 et 1000 s/mm2, épaisseur de 4 à 5 mm, gap de 1mm, 22 coupes en 2min10.
En pratique, combien de valeurs de b et quels valeurs de b? Afin de minimiser les erreurs de recueil du signal et donc les erreurs de calculs de l’ADC, il serait nécessaire d’échantillonner le signal avec plusieurs valeurs de b, mais en pratique courante, 2 valeurs de b (bª0, càd sans application des gradients, et b&Mac185;0) sont suffisantes, permettant ainsi une faisabilité de l’examen dans une durée acceptable, un rapport signal sur bruit satisfaisant et avec peu d’erreur sur la mesure de l’ADC.
Quels paramètres de diffusion mesurer ? Combien d’axes de mesure ?
Dans le cas d’une recherche d’un accident vasculaire aigu, le but de l’imagerie de diffusion est de détecter une restriction globale de la diffusion (diminution de l’ADC) traduisant un œdème cytotoxique. L’utilisation de trois axes de mesure suffisent pour obtenir une imagerie de diffusion sans artéfact d’anisotropie. L’AVC ischémique aigu correspondra alors à un hypersignal de diffusion.
En revanche, pour l’étude de la maturation cérébrale et de pathologies notamment de la substance blanche, le calcul du tenseur de diffusion est nécessaire pour étudier les paramètres directionnels. Comme nous l’avons vu précédemment, au moins 6 axes non colinéaires sont nécessaires.
II- IMAGERIE DE DIFFUSION ET MATURATION CEREBRALE NORMALE :

La maturation cérébrale s’étend de la vie intra-utérine jusqu’à au moins la deuxième décade de vie (1). L’étude de la myélinisation en IRM à l’aide de séquences pondérées T1 et T2 est limitée aux deux premières années de vie. La myélinisation cérébrale, et plus généralement la maturation cérébrale, est accessible à l’imagerie de diffusion, et ce, dés le stade foetal (3,4): elle s’accompagne d’une diminution physiologique de l’ADC et d’une augmentation de l’anisotropie : les fibres peu ou pas myélinisées ont un ADC élevé et une FA faible ; inversement pour les fibres myélinisées. Le point fort de cette imagerie est donc de pouvoir quantifier cette maturation, et ce jusqu’à l’âge adulte.
Le cerveau du fœtus et du nouveau-né est caractérisé par une très importante hydratation (90% d’eau chez le fœtus, 77% à 2 ans) avec une diffusion cérébrale très élevée. La réduction de l’hydratation cérébrale et la maturation cérébrale vont d’une part réduire l’amplitude de la diffusion et d’autre part restreindre la diffusion perpendiculairement à l’axe des fibres et faciliter celle-ci le long des fibres (et donc augmenter l’anisotropie).
La maturation de la substance grise s’accompagne d’une réduction anisotropique de l’ADC entre 26 et 38 SA secondaire à l’accroissement des arborisations dendritiques, des synapses et à la présence de fibres radiaires gliales.
La maturation de la substance blanche est différente selon la micro-architecture (6,14): la SB compacte et très organisée en faisceau de fibres parallèles (faisceau pyramidal de la capsule interne, du pied des pédoncules cérébraux, tronc cérébral) ont un ADC plus faible et une anisotropie plus forte que la SB peu organisée et peu compacte (SB périphérique frontale ou occipitale, centre semi-ovale). Les différences de micro-architecture sont donc caractérisables et quantifiables avec l’imagerie de diffusion.
La séquence des événements est représentée par la figure 3 (2,6,7,11), ainsi que les différents aspects des paramètres de diffusion du fœtus à l’adulte (voir tableaux 1 à 3) (3,4,6,7,8,9,10,12,14). On notera que les effectifs publiés sont faibles.

III- IMAGERIE DE DIFFUSION ET PATHOLOGIES :

L’établissement de schéma de maturation cérébrale par l’imagerie de diffusion permet de constituer une base d’étude de la maturation anormale. Le but est de rechercher des anomalies de maturation non accessibles à l’imagerie morphologique (16), (17), (36), (37), (40):

Prématurité et maturation anormale:
Il a été montré que les prématurés ont « à terme » ont un ADC plus élevé et une anisotropie plus faible dans la SB profonde par rapport aux nouveaux-nés à terme, et une anisotropie plus faible dans le bras postérieur de la capsule interne (Huppi et coll). Ces résultats suggèrent une différence de maturation de la SB chez les prématurés par rapport à une maturation cérébrale in utero, ou une maturation cérébrale anormale. Ces résultats sont confirmés par Miller et coll. (J Magn Reson Imaging 2002). L’évolution à long terme des paramètres de diffusion n’est pas étudiée.

Leucomalacie périventriculaire :
Le diagnostic précoce de cette affection du prématuré est un enjeu. L’échographie transfontanellaire est peu sensible et spécifique, au stade initial, où elle montre une substance blanche hétérogène, contenant des plages hyperéchogènes. Plus tard, au stade cavitaire, irréversible, l’échographie permet une très bonne détection des images (micro-)kystiques qui signent alors la LPV.
L’IRM classique apporte plus de renseignements que l’échographie transfontanellaire (18), en permettant notamment de distinguer les lésions hémorragiques de celles de leucomalacie, mais peut être prise en défaut à la phase initiale. Les séquences de diffusion ont un rôle à jouer à cette phase.
Leur utilité pour le diagnostic d’ischémie cérébrale hyperaiguë est maintenant connue et validée depuis plusieurs années, en particulier chez l’adulte.
En effet, comme chez l’adulte, c’est l’œdème cytotoxique que l’on met en évidence dès les premières heures après l’apparition des signes cliniques, et non pas la cascade d’évènements qui a conduit à l’installation des lésions.
C’est pourquoi, si la détection de cet œdème intracellulaire ne préjuge pas de la nature exacte du mécanisme lésionnel, on peut envisager d’établir des diagnostics d’encéphalopathies distinctes de l’ischémie mais qui se caractérisent pas la présence d’un œdème cytotoxique. La leucomalacie périventriculaire entre dans ce cadre puisqu’elle est l’expression finale d’un enchaînement de réactions biochimiques: la cascade excitotoxique. Cette dernière est activée dans des conditions telles qu’une infection maternofoetale (chorio-amniotite) qui peut conduire à la libération excessive de glutamate, acide aminé excitateur, ligand du récepteur au N-méthyl D-aspartate, pierre angulaire de la leucomalacie périventriculaire. Une fois le ligand couplé à son récepteur, plusieurs éléments concourent à la mort cellulaire : l’activation de la microglie, la production de radicaux libres via l’activation d’enzymes de la lipolyse et l‘afflux intracellulaire d’eau et d’ions Na+. Cet élément provoque un œdème intracellulaire puis la lyse osmotique de la cellule.
Il est donc théoriquement possible de détecter la lésion avant qu’elle n’aboutisse à une destruction parenchymateuse kystique.
L’imagerie de diffusion a été appliquée chez l’animal, dans des modèles lésionnels plus ou moins voisins de la LPV. Des modèles anoxo-ischémiques (21), (24) et excitotoxiques (22) de LPV, chez le rat et chez la souris, ont confirmé la possibilité de détection lésionnelle dès les premières heures après création de celle-ci. (Chalard F, J Radiol 2003).
Chez l’homme, différentes séries ont été publiées (19), (20), qui rapportent la mise en évidence d’anomalies observées en IRM de diffusion tandis que l’échographie transfontanellaire et les séquences morphologiques en IRM étaient négatives. Ces anomalies s’expriment sous la forme d’hypersignaux nodulaires ou en plages, dans la substance blanche périventriculaire.
La cartographie ADC, obtenue en complément de l’image pondérée en diffusion, révèle une baisse du coefficient apparent de diffusion (ADC) dans des régions dont la topographie correspond, à l’examen neuropathologique, aux territoires ayant subi des dommages neuronaux et gliaux.
Dans un deuxième temps, l’œdème cytotoxique laisse place à la lyse cellulaire et l’œdème extracellulaire. C’est pourquoi l’on observe une normalisation de l’ADC (« pénombre excitotoxique ») puis une élévation de celui-ci dans des délais variables, de l’ordre de quelques jours, conférant un profil biphasique à cette évolution.
Cette normalisation ne correspond bien sûr pas à une disparition de la lésion, mais à un changement de répartition des molécules d’eau dans le tissu cérébral.
L’élévation secondaire de l’ADC est observée plusieurs semaines et au-delà après la constitution des lésions dans les kystes (ADC franchement élevé) mais aussi dans les territoires périkystiques qui correspondent à une atteinte plus diffuse, en rapport avec l’atteinte des oligodendrocytes et le défaut de myélinisation engendré (ADC plus modérément élevé). C’est pourquoi l’analyse en tenseur de diffusion, qui permet d’apporter des informations sur l’altération de l’organisation des faisceaux de substance blanche est intéressante. On peut s’appuyer sur l’absence d’élévation normale de la fraction d’anisotropie (au sein du bras postérieur de la capsule interne) au cours du temps pour établir la sévérité du défaut de myélinisation, qui sera visualisée plus tard en séquences conventionnelles (37).
Ainsi la diffusion apparaît comme un complément indispensable aux séquences conventionnelles d’IRM mais peut-être normal si l’on se situe dans la période de normalisation de l’ADC. On peut alors s’appuyer sur les autres séquences d’IRM et éventuellement réitérer l’examen.

Asphyxie (ischémie/hypoxémie) néonatale (25), (38)
L’asphyxie néonatale survient essentiellement chez le nouveau-né à terme dont la susceptibilité à l’ischémie/hypoxémie est plus grande que celle du prématuré.
La détermination de la durée et du début du mécanisme lésionnel est en pratique souvent difficile à établir précisément mais a un intérêt non seulement pronostique mais aussi thérapeutique puisque la connaissance de ces éléments temporels permettent d’optimiser la stratégie de neuroprotection (hypothermie et/ou substances médicamenteuses). En outre, cette connaissance du timing lésionnel est cruciale pour l’interprétation des images IRM. En effet, si l’examen IRM est réalisé à la phase hyperaigue, quelques heures après la naissance, certaines lésions peuvent être méconnues, notamment dans le cortex. Soul et al. (26) évoquent deux hypothéses : la possible normalisation précoce de l’ADC ou le développement plus que dans d’autre territoires de la restriction de la diffusion hydrique. A la phase subaigue, 7 jours après la naissance, il existe une fenêtre de normalisation de l’ADC dans les territoires lésés, variable selon la durée et le degré d’atteinte cérébrale et due à l’œdème cytotoxique glial et non plus neuronal (36). Ceci a été montré sur des modèles animaux (23) mais également retrouvé chez le nouveau-né humain et est a rapprocher de la normalisation de l’ADC, bien connue dans l’ischémie pure, chez l’adulte et le nouveau-né.
L’imagerie pondérée en diffusion est donc un outil précieux puisqu’elle détecte plus précocément les lésions cérébrales que les séquences conventionnelles, où le contraste entre les zone saines et pathologiques est faible du fait de la haute teneur en eau du cerveau (myélinisation en cours).
Si l’on peut méconnaitre des lésions, il est aussi possible de les sous-estimer car la décroissance de l’ADC se poursuit parfois sur plusieurs dizaines d’heures. La baisse maximale de l’ADC est atteinte en moyenne au 3e jour de vie (36). Exception faite des baisses modérées et transitoires de l’ADC, l’étendue et l’importance de la baisse d’ADC est bien corrélée à l’histologie et au pronostic neurologique.
Pour tous ces éléments et donc plus encore que pour la leucomalacie périventriculaire, il peut être nécessaire de répéter l’IRM afin de préciser le volume et le degré d’atteinte cérébrale.
On peut signaler également l’existence d’anomalie transitoires de l’ADC, chez des patients n’ayant qu’une courte et/ou peu profonde hypoxo-ischémie.
Les images pondérées en diffusion et la cartographie ADC rendent compte de la variété topographique des lésions : noyaux gris cérébraux , cérébelleux et du tronc cérébral, bras postérieurs des capsules internes et régions périrolandiques. La détection lésionnelle serait meilleure au niveau du cortex que dans les noyaux gris centraux (38).
Là encore, on peut utiliser le tenseur de diffusion, pour établir l’étendue des dégâts dans la substance blanche. La stabilité au cours du temps de l’index d’anisotropie est un marqueur précoce du défaut de myélinisation que l’on observera ultérieurement en séquences morphologiques. De plus, le tenseur de diffusion permet d’apprécier la désorganisation corticale consécutive à l’altération de la substance blanche sous-jacente.

Accident vasculaire cérébral (AVC)
L’ischémie cérébrale néonatale, sans composante hypoxémique associée, est une pathologie du nouveau-né à terme et quasiment pas du prématuré.
L’imagerie de diffusion permet, comme cela est établi depuis plus longtemps chez l’adulte, de détecter dès les premières heures les zones qui sont le siège d’un œdème cytotoxique mais pas encore d’une nécrose, dans des modèles animaux néonataux et chez l’humain (24), (27), (28).
Les particularités pédiatriques tiennent plus à la présentation clinique (souvent une crise d’épilepsie) et aux facteurs de risques (anomalies de la coagulation, cardiopathie, infections et pathologies maternelles) qu’aux anomalies rencontrées en IRM. Toutefois, le timing précis de l’évolution biphasique est encore incomplètement connu.
Signalons trois circonstances pathologiques particulières au cours desquelles des AVC sont rencontrées dès l’enfance : la dissection des artères carotides et vertébrales, la drépanocytose et le syndrome hémolytique et urémique. Dans le cadre de ces maladies, la séquence de diffusion autorise à distinguer un épisode ischémique aigu d’un accident ancien.

Lésions axonales diffuses
L’imagerie de diffusion a montré chez l’adulte une meilleure évaluation de l’extension des lésions, montrant des zones en hypersignal diffusion correspondant soit à une augmentation de l’ADC (œdème vasogénique, potentiellement réversible), soit à une diminution de l’ADC (œdème cytotoxique par défaillance énergétique). L’imagerie de diffusion peut également montrer des lésions hémorragiques, mais dans ce cas l’interprétation des coefficients de diffusion est plus délicate ; ces zones de saignement sont souvent entouré d’un halo en hypersignal correspondant à un œdème vasogénique (39). Une autre étude a montré une chute de l’anisotropie de la SB du côté des lésions, alors qu’aucune anomalie n’était visible sur l’IRM conventionnelle et la cartographie d’ADC. Ces lésions pourraient traduire une désorganisation du cytosquelette axonal, une augmentation de la perméabilité membranaire, une rupture et/ou une dégénérescence axonale, avec en conséquence une augmentation de la diffusion perpendiculairement aux fibres. (Arfanakis et coll, AJNR mai 2002).

Syndrome des enfants secoués
L’imagerie de diffusion semble mieux évaluer l’étendue des lésions que le scanner et l’IRM conventionnelle, tout en étant plus précoce et plus sensible. En plus des hématomes sous-duraux, des saignements sous-arachnoïdiens et des saignements parenchymateux, bien visibles en IRM, l’imagerie de diffusion peut montrer des zones d’hypersignal diffusion avec diminution de l’ADC, semblant traduire un mécanisme d’œdème cytotoxique, possiblement en rapport avec un mécanisme d’hypoxie/hypotension. L’atteinte des régions postérieures en zone transitionnelle semble être plutôt spécifique d’un syndrome des enfants secoués, plutôt qu’une cause traumatique. L’imagerie de diffusion peut également être une aide à la datation des lésions. (Biousse, Am J Ophtalm 2002). Une atteinte corticale diffuse de type cytotoxique peut également être vue. (Parizel, Ped Radiol 2003).

Encéphalomyélite aiguë disséminée (ADEM) et sclérose en plaque (SEP) (30)
Le diagnostic différentiel entre une ADEM et une première poussée de sclérose en plaques est parfois difficile en l’absence d’éléments anamnéstiques évocateurs et/ou d’aspect IRM typique, ces deux entités pouvant avoir une présentation voisine en IRM conventionnelle.
(29) Inglese et al.ont récemment mis en évidence que, si l’on ne peut discriminer ces deux maladies à la phase aiguë, sur les seules données de la diffusion, on peut toutefois établir une distinction nette entre elles, à distance de l’apparition des premiers signes cliniques. Les auteurs rapportent que l’ADC est certes très variables au sein des lésions de ces deux maladies mais que dans la substance blanche apparemment épargnée sur les séquences pondérées T2, l’ADC est anormalement élevé dans la SEP tandis qu’il reste normal dans l’ADEM.
En revanche, l’imagerie de diffusion ne semble pas être la séquence la plus sensible pour la détermination de la charge lésionnelle ainsi que pour le suivi et la recherche de lésions actives dans la sclérose en plaque, les séquences FLAIR et le T1 avec injection lui étant préférées.

Pathologies métaboliques (31), (32), (33)
La mesure de l’ADC et le calcul de la fraction d’anisotropie (FA) sont des outils diagnostiques dans les affections métaboliques (leucodystrophies et cytopathies mitochondriales). Il faut cependant souligner la rareté des ces maladies et le fait que la plupart des études porte sur des effectifs réduits.
Le diagnostic est guidé par les séquences T1 et T2, par le sens de variation de l’ADC et de la FA et par le siège des anomalies de diffusion. La spectroscopie a bien sûr sa place dans l’exploration de ces maladies.
Ainsi, dans la leucodystrophie métachromatique a-t-il été retrouvé un gradient de restriction d’ADC, depuis le centre jusqu’à la périphérie des lésions, en rapport avec l’accumulation intracellulaire de composés biochimiques non dégradés.
Une baisse de l’ADC a également été rapportée lors de décompensation d’un syndrome des urines au sirop d’érable, dans les noyaux gris centraux, le tronc cérébral et la substance blanche.
De même, un cas d’encéphalopathie hyperammoniémique avec une restriction de la diffusion dans l’insula et le gyrus cingulaire a-t-il été décrit.
A l’inverse, certaines entités pathologiques semblent présenter une élévation de l’ADC et une baisse de la FA, comme l’adrénoleucodystrophie, le syndrome de Zellweger, le syndrome d’Hallerworden-Spatz et la maladie de Krabbe. Ces anomalies sont expliquées par la destruction de la myéline, resposable de l’anisotropie de la substance blanche.
Le syndrome de Pelizaeus-Merzbacher (associé à un défaut diffus de myélinisation ) présente une conservation de l’anisotropie, mais sans augmentation avec l’âge.
Dans la maladie de Leigh est constatée une élévation de l’ADC, dans les pallidum notamment, en plus de la présence de lactates en spectroscopie.
L’imagerie de diffusion est en outre un instrument supplémentaire de surveillance.

Encéphalite herpétique
La mise sous traitement anti-herpétique ne doit certes pas être retardée par une imagerie initiale normale mais on peut sensibiliser la détection de l’atteinte cérébrale par la séquence de diffusion. Celle-ci révèle, hors transformation hémorragique, un œdème cytotoxique (ADC diminué) dans les territoires fronto-temporo-insulaires.

Abcès et tumeurs nécrosées
Ces entités pathologiques peuvent être distinguées l’une de l’autre grâce à l’ADC qui est diminué dans les abcès (le pus, gélatineux, restreint la diffusion hydrique) et augmenté dans les nécroses tumorales (par augmentation de la part du volume extracellulaire et diminution des entraves à la diffusion de l’eau que constituent les membranes tissulaires)

Tumeurs non nécrosées
Des cas de neuroblastome (34) et de glioblastome sont rapportées dans la littérature, qui montrent une restriction de la diffusion de l’eau dans ces lésions à la cellularité dense, sans composante nécrotique.

Radionécrose
L’ADC au cœur de la radionécrose est nettement élevé, à l’image des valeurs observées dans les tumeurs nécrosées, tandis que l’ADC mesuré dans l’œdème périlésionnel et la zone transitionnelle l’est plus modérément. L’interprétation des images doit bien sûr tenir compte de l’évolutivité de celles-ci.

Sclérose tubéreuse de Bourneville
Une publication de 2002 (35) montre l’élévation de l’ADC dans les tubers corticaux et sous-corticaux non calcifiés alors que les lésions entièrement calcifiées ont un ADC nul. Ces résultats sont expliqués par la meilleure diffusion des molécules d’eau dans un tissu dysplasique.
L’ADC mesuré dans un astrocytôme à cellules géantes est normal, du fait de la présence de calcifications intratumorales.
En ce qui concerne la détection lésionnelle, les auteurs retrouvent en revanche une plus grande sensibilité de la séquence FLAIR.

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L’IMAGERIE DE DIFFUSION CEREBRALE EN PEDIATRIE

T. BUI, F. CHALARD, M. ELMALEH, G. SEBAG Service d’Imagerie Pédiatrique , Hôpital Robert Debré, Paris.

T. BUI, F. CHALARD, M. ELMALEH, G. SEBAG
Service d’Imagerie Pédiatrique , Hôpital Robert Debré, Paris.